História Inštitútu rusistiky siaha až k bývalej košickej pobočke Pedagogickej fakulty Slovenskej univerzity v Bratislave (1947 – 1952), v ktorej bol v roku 1950 založený Filologický ústav. Jeho internými členmi boli traja kmeňoví prednášatelia slovenčiny, traja prednášatelia ruštiny a jeden psychológ. Ústav pripravoval učiteľov pre základné školy. V súvislosti s touto fázou budovania vysokého školstva na východnom Slovensku sa počnúc školským rokom 1952-1953 začala košická pobočka Pedagogickej fakulty Slovenskej univerzity v Bratislave postupne osamostatňovať a prerastať v samostatnú vysokú školu. Na jej základoch vznikla v školskom roku 1953-1954 Filologická fakulta Vysokej školy pedagogickej v Prešove a v jej rámci Katedra ruského jazyka a literatúry. Spolu s Katedrou slovenského jazyka a literatúry patrila hneď od vzniku Filologickej fakulty Vysokej školy pedagogickej v Prešove a dvoj-, neskôr trojročnej Vyššej pedagogickej školy určenej na prípravu učiteľov pre osemročné stredné školy (OSŠ) (následne pre 6. až 9. ročník ZDŠ) k nosným katedrám na obidvoch uvedených prešovských vysokých školách. Vďaka kontaktom s inými rusistickými pracoviskami doma i v zahraničí, najmä však vďaka pomoci zo strany významného rusistu prof. Leontija V. Kopeckého, DrSc., bola katedra už v roku 1959 dobudovaná do takej miery, že sa jej jedna časť mohla stať základom katedry na novozaloženej Filozofickej fakulte UPJŠ a druhá jej časť základom novej katedry na Pedagogickom inštitúte, ktorého pokračovateľom bola Pedagogická fakulta UPJŠ v Košiciach so sídlom v Prešove. V prvom roku jestvovania FF UPJŠ mala katedra celkovo sedem členov: Štefan Doboš (vedúci katedry), Jozef Dzurenda, Iľja Vološčuk, Nina Ščipanskaja, Pavol Šima, Andrej Červeňák a Michal Mikluš.

Počas existencie katedry na Filologickej fakulte Vysokej školy pedagogickej a na neskoršej Filozofickej fakulte UPJŠ sa na nej vystriedalo množstvo externých i interných učiteľov. Popri štyroch zakladajúcich kmeňových pracovníkoch – Štefanovi Dobošovi, Georgijovi Gerovskom, Jozefovi Dzurendovi a Iľjovi V. Vološčukovi – to boli napríklad Andrej Karabeleš, Alexej Farinič, Elfrida Petrovna Rjabinina, Oleg Grabar, Vasiľ Choma, Vasiľ Latta, Juraj Bača, Pavol Šima, Andrej Červeňák, Andrej Šlepecký, Michal Soták, Leontij V. Kopeckij, Michal Rohaľ, Július Rybák a iní.

Katedra od svojho založenia začala vyvíjať veľmi intenzívnu pedagogickú a postupne aj vedeckovýskumnú činnosť. Súviselo to so zlepšovaním kvalifikačnej štruktúry katedry a s relatívnym stabilizovaním sa počtu jej kmeňových pracovníkov, ktorí začínali získavať akademické, vedecké a vedecko-pedagogické hodnosti. Okrem práce na katedre prednášali v rámci Okresných pedagogických stredísk i v rámci Zväzu československo-sovietskeho priateľstva učiteľom rusistom z celého Slovenska, aktívne sa podieľali na každoročne usporadúvaných súťažiach Puškinovho pamätníka, Olympiády ruského jazyka a Melódie priateľstva; v spolupráci s Krajským pedagogickým ústavom v Prešove zaškoľovali učiteľov rusistov na nové učebné osnovy z ruského jazyka a literatúry pre základné a stredné školy a v spolupráci s bratislavskou filiálkou Moskovského inštitútu A. S. Puškina sa aktívne podieľali na postgraduálnom doškoľovaní učiteľov z celého bývalého Východoslovenského kraja, pracovali v komisiách ARS-u, MAPRJAL-u a pod. Paralelne s týmito aktivitami katedra udržiavala kontakty s katedrami ruského jazyka a literatúry na Karlovej univerzite v Prahe, Univerzite J. E. Purkyně v Brne a zvlášť na Palackého univerzite v Olomouci.

Od 60. rokov na katedre pôsobili Július Rybák, Miron Sisák, Nina Ščipanskaja, Nadežda Čorná, Galina Baniševa, Eliáš Galajda, Magdaléna Bartková, Juraj Cihra, Valentína Kovaľová, Vladimír Jarkovský, Miroslav Sedlák, Jarmila Opalková, Valerij Kupko. Vo vedení katedry sa po Štefanovi Dobošovi vystriedali Michal Rohaľ, Michal Varchola, Ivan Hirka, Michal Mikluš a Miron Sisák.

V roku 1999 vedenie (vtedy už) Prešovskej univerzity rozhodlo o zlúčení katedier ruského jazyka a literatúry Fakulty prírodných a humanitných vied a Filozofickej fakulty. Od akademického roka 1999-2000 pracovisko existovalo pod názvom Katedra rusistiky a translatológie. Po Michalovi Miklušovi sa vedúcim katedry stal Jozef Sipko. V rokoch 2005 – 2013 bola katedra z rozhodnutia vedenia FF spolu s Katedrou ukrajinistiky a Katedrou slavistiky zlúčená do Inštitútu rusistiky, ukrajinistiky a slavistiky (IRUS), ktorého riaditeľom sa stal dovtedajší vedúci katedry Jozef Sipko. Vedúcim katedry bol menovaný Ľubomír Guzi. Prvého januára 2014 sa rusistické pracovisko vyčlenilo z IRUS ako samostatný útvar s názvom Inštitút rusistiky (IRU). Riaditeľkou inštitútu v období od 1.1.2014 do 31.3.2018 bola Darina Antoňáková. Súčasným riaditeľom inštitútu je Ľubomír Guzi.